PNAS揭示海洋巨型單細胞多核鈣化藻基因組異源多倍化與生物鈣化機制
近日，中國科學院南海海洋研究所中國科學院熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點實驗室（LMB）林強研究員團隊，聯(lián)合廈門大學、美國康涅狄格大學、青島華大基因等研究機構(gòu)，率先獲得了海洋典型鈣化藻-仙掌藻和叉節(jié)藻的全基因組，揭示了仙掌藻基因組異源多倍化與不對稱進化機制，闡明了鈣化藻生物鈣化與單細胞多核發(fā)生的遺傳與分子調(diào)控機理。相關(guān)研究成果以Article形式發(fā)表于國際著名綜合性期刊《PNAS》。
仙掌藻是一類胞外鈣化綠藻，盡管其植株能夠生長至30厘米，卻僅由一個管狀細胞構(gòu)成，是真正的“巨型單細胞”；而叉節(jié)藻則是一類次級細胞壁內(nèi)鈣化的紅藻，主要生活在淺海的島礁區(qū)域。已有研究表明藻類的鈣化性狀影響了其對島礁環(huán)境的適應(yīng)能力，如機械穩(wěn)定性增強、抵御捕食者以及光合效率升高等，從而維持了較高的生長速率和生物量。盡管學術(shù)界長期以來一直關(guān)注海洋鈣化藻的發(fā)生與演化規(guī)律，但是關(guān)于藻類鈣化復(fù)雜性狀的進化與遺傳學基礎(chǔ)及其分子調(diào)控機制問題均一直懸而未解。
針對鈣化藻本身具有細菌污染程度高的特征，研究團隊構(gòu)建了全基因組中細菌序列去除方案，從而獲得了高質(zhì)量的仙掌藻和叉節(jié)藻基因組。基于此，團隊研究揭示了仙掌藻 “巨型單細胞”通過調(diào)節(jié)細胞質(zhì)內(nèi)細胞核數(shù)量、倍性以及擴張細胞骨架動力調(diào)控和相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子基因家族來維持巨大體型，同時，研究發(fā)現(xiàn)Myo8基因的丟失則可能導(dǎo)致胞質(zhì)不能正常分裂，進而造成單細胞多核的性狀（圖1）。
圖1. 兩種鈣化藻類系統(tǒng)演化與仙掌藻核分裂圖示
本研究創(chuàng)新性發(fā)現(xiàn)仙掌藻是AAAB型的異源多倍體，并成功分離了仙掌藻的4套亞基因組（圖2）。基因組結(jié)構(gòu)進化分析揭示了4套亞基因組的不對稱進化特征，其中S1亞基因組占主導(dǎo)地位，不僅編碼了更多參與離子運輸、有機酸生物合成、堿基合成等重要生物學過程的高表達直系同源基因，還同步顯著富集了編碼Ca2+運輸?shù)幕颍砻飨烧圃寤蚪M多倍化與其鈣化性狀的耦合關(guān)系。
圖2. 仙掌藻異源多倍化及其亞基因組不對稱進化
進一步研究發(fā)現(xiàn)，仙掌藻多倍化與亞基因組分化與海平面降低和大氣CO2升高等重要事件相吻合。海平面降低會導(dǎo)致藻體暴露在高光強與紫外線，海水酸化則會促進其鈣質(zhì)溶解，而仙掌藻通過全基因組復(fù)制增強了基因多樣性以應(yīng)對脅迫環(huán)境，在生態(tài)位競爭中占據(jù)了優(yōu)勢并快速實現(xiàn)種群擴張。這一推論也在珊瑚礁鉆井（NK-1）的生物地層演化研究中得到了印證，礁體大型鈣化藻暴發(fā)約在690-600萬年前和360-150萬年前，均發(fā)生在仙掌藻亞基因組分化和多倍化之后不久（圖3）。
圖3. 仙掌藻亞基因組分化時間與氣候事件的耦合特征
針對仙掌藻和脆叉節(jié)藻的鈣化模式存在明顯差異，本研究深入揭示了仙掌藻胞外鈣化和脆叉節(jié)藻次級細胞壁鈣化的遺傳調(diào)控特征（圖4）。發(fā)現(xiàn)兩種鈣化藻在實現(xiàn)鈣化區(qū)域的鈣化離子飽和與分泌有機基底促進晶體成核發(fā)育方面有明顯差異。仙掌藻中轉(zhuǎn)運鈣化離子的Pmca，V-ATPase和Slc4特異性擴張，脆叉節(jié)藻則顯著擴張了催化碳酸鹽體系離子轉(zhuǎn)化的胞外CA；在有機基底方面，仙掌藻顯著擴張Col1a、Fn3，而脆叉節(jié)藻顯著擴張了細胞壁內(nèi)多聚糖和糖蛋白合成基因家族。多組學聯(lián)合解析表明，仙掌藻的鈣化反應(yīng)與光合作用緊密耦合，屬于“生物學過程誘導(dǎo)”的鈣化模式。
圖4. 仙掌藻和脆叉節(jié)藻的生物鈣化模型及其遺傳調(diào)控特征
上述研究以“Genome of Halimeda opuntia reveals differentiation of subgenomes and molecular bases of multinucleation and calcification in algae”為題，于2024年9月20日在線發(fā)表于《PNAS》。中國科學院南海海洋研究所副研究員張浩、王信、曲朦、研究員殷建平、聯(lián)合培養(yǎng)博士研究生于海燕與青島華大基因助理研究員劉小川為本文的共同第一作者，中國科學院南海海洋研究所林強研究員、廈門大學王大志教授和美國康涅狄格大學林森杰教授為共同通訊作者。南海海洋所龍麗娟研究員團隊，中國地質(zhì)大學（武漢）孫軍教授等參與該項研究。該研究工作得到了國家自然科學基金、國家重點研發(fā)計劃等項目聯(lián)合資助。
相關(guān)論文信息：Hao Zhang#,Xin Wang#,Meng Qu#,Haiyan Yu#,Jianping Yin#,Xiaochuan Liu#,Yuhong Liu,Bo Zhang,Yanhong Zhang,Zhangliang Wei,Fangfang Yang,Jingtian Wang,Chengcheng Shi,Guangyi Fan,Jun Sun,Lijuan Long,David A. Hutchins,Chris Bowler,Senjie Lin*,Dazhi Wang*,Qiang Lin*. 2024. PNAS. DOI: 10.1073/pnas.2403222121.
論文鏈接：www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2403222121
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